Perder a un ser querido es tan doloroso que a veces se desea poder resucitarlo, una debilidad que el enigmático Millennium Earl explota. Para hacer sus armas mecánicas conocidas como "Akuma", utiliza las almas de los muertos que son llamadas de vuelta. Una vez que un alma es colocada en un Akuma, queda atrapada para siempre, y la única manera de salvarla es exorcizarla de su recipiente usando el arma Anti-Akuma, "Inocencia".

Después de pasar tres años como discípulo del General Cross, Allen Walker es enviado a la Orden Negra, una organización compuesta por aquellos dispuestos a luchar contra Akuma y el Conde del Milenio, para convertirse en un exorcista oficial. Con un brazo como su Inocencia y un ojo maldito que puede ver las almas que sufren dentro de un Akuma, depende de Allen y sus compañeros Exorcistas detener el último complot del Conde del Milenio: uno que puede llevar a la destrucción del mundo.